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@PHDTHESIS{Barent:228186,
author = {Barent, Carina},
title = {{R}elevanz der {U}biquitinierung für die
{R}esektionsregulation in {G}1-{P}hase-{Z}ellen an
schwerioneninduzierten {DNA}-{D}oppelstrangbrüchen},
school = {Technische Universität Darmstadt},
type = {Dissertation},
address = {Darmstadt},
reportid = {GSI-2020-00913},
pages = {159 p.},
year = {2020},
note = {Dissertation, Technische Universität Darmstadt, 2020},
abstract = {Infolge endogener und exogener Einflüsse kommt es jeden
Tag zu Schäden an der DNA, dem Träger der gesamten
genetischen Information. Der DNA-Doppelstrangbruch (DSB)
gilt hierbei als schwerwiegendster DNA-Schaden,
infolgedessen von der Zelle Signalkaskaden eingeleitet
werden, um die entstandenen Schäden über verschiedene
Reparaturmechanismen zu beheben. Ein wichtiger Mechanismus
zur Regulation der DNA-Schadensantwort (DNA damage response
= DDR) ist die posttranslationale Modifikation (PTM) von
Proteinen durch Ubiquitinierung. Neben den beiden
Haupt-DSB-Reparaturmechanismen, der spezifisch für S/G2
resektionsabhängigen Homologen Rekombination (HR) und der
stetig verfügbaren klassischen Variante der Nicht-homologen
Endverknüpfung (classical non-homologous end joining =
c-NHEJ), besitzt die Zelle zudem die Möglichkeit DSBs
während des gesamten Zellzyklus resektionsabhängig über
alternative Wege der Endverknüpfung (alt-EJ) oder den
resektionsabhängigen Weg des c-NHEJ zu reparieren. Während
sich die HR einer homologen Matrize als Vorlage zur
Reparatur bedient und daher fehlerfrei vonstattengeht, kommt
es sowohl beim klassischen NHEJ (c-NHEJ) als auch bei
alternativen Wegen der Endverknüpfung (alt-EJ) häufig zu
kleineren Insertionen oder Deletionen, wodurch die
Wahrscheinlichkeit für chromosomale Aberrationen deutlich
erhöht ist. Die Wahl des Reparaturwegs wird durch den
Schritt der DNA-End-Prozessierung durch Resektion
entscheidend beeiflusst. Veröffentlichungen zeigten, dass
mit steigendem linearen Energietransfer (linear energy
transfer = LET) und damit steigender
DNA-Schadenskomplexität die DSB-Reparatur nicht nur in
S/G2, sondern auch in G1 vermehrt resektionsabhängig
verläuft. Daher war das Ziel der vorliegenden Arbeit die
Regulation der DNA-End-Resektion in G1-Phase-Zellen nach
Induktion komplexer DSBs genauer zu untersuchen. Da
veröffentlichte Studien belegten, dass für die DDR und
auch Resektion essentielle Proteine in der S/G2-Phase durch
Ubiquitinierung reguliert werden, wurde bei den
durchgeführten Untersuchungen ein besonderes Augenmerk auf
die posttranslationale Modifikation durch Ubiquitinierung
als möglichen Resektionsregulator gelegt. Die Relevanz
dieser Form der Modifikation für die DDR nach Induktion von
DNA-Schäden durch Bestrahlung bestätigten
Ubiquitin-Pulldown-Analysen, in denen deutlich zu erkennen
war, dass nach Bestrahlung mit Röntgen und vor allem
hoch-LET Eisenionenbestrahlung Proteine vermehrt
ubiquitiniert wurden. Für S/G2 war bekannt, dass die E3
Ubiquitin-Ligase RNF138 Resektion fördert, indem einerseits
der Resektionsantagonist Ku80 infolge dessen Ubiquitinierung
durch RNF138 vom Schaden entfernt und exzessivere Resektion
ermöglicht wurde. Andererseits wurde beschrieben, dass die
Rekrutierung des Resektionsfaktor CtIP durch dessen
Ubiquitinierung ebenfalls durch RNF138 erleichtert wird.
Eine siRNA-basierte Herunterregulation sowie der komplette
Knockout der Ubiquitin-Ligase RNF138 demonstrierte die
Wichtigkeit von RNF138 für die Resektion in beiden
Zellzyklusphasen, G1 und S/G2, da die Anzahl an Resektions-
(RPA-) positiven Zellen nach Induktion komplexer Schäden in
RNF138-depletierten Zellen deutlich verringert war.
Untersuchungen zum RNF138-Zielprotein Ku80 offenbarten, dass
der Resektionsantagonist Ku80 nach Induktion komplexer DSBs
ungeachtet der Verfügbarkeit von RNF138 und der
Zellzyklusphase von der Schadensstelle entfernt wird.
Resektions- und Ubiquitin-Pulldown-Analysen in
RNF8-depletierten Zellen deuteten in diesem Zusammenhang
vielmehr auf eine Beteiligung von RNF8 bei der
Resektionsregulation in G1 durch Ubiquitinierung von Ku80
hin. Studien zum RNF138-Target CtIP zeigten nach Induktion
komplexer Schäden durch Ionen- sowie Laserbestrahlung eine
deutlich verringerte Rekrutierung des Resektionsfaktors an
DSBs nicht nur in RNF138-depeltierten S/G2-, sondern auch in
G1-Phase-Zellen. Zudem war mittels
Ubiquitin-Pulldown-Analysen in RNF138-KO-Zellen kein CtIP in
seiner ubiquitinieten Form nachzuweisen. Dies belegte, dass
CtIP auch in G1-Phase-Zellen ein Zielprotein von RNF138 ist.
Somit spielt die posttranslationale Modifikation durch
Ubiquitinierung auch bei der Regulation der Resektion in
G1-Zellen eine wichtige Rolle. Abschließende DSB-Reparatur-
sowie Zellüberlebensstudien belegten eine Relevanz der E3
Ubiquitin-Ligase RNF138 für die DSB-Reparatur und das
klonogene Zellüberleben nach niedrig-energetischer hoch-LET
Kohlenstoffionenbestrahlung (Primärenergie 11,4 MeV/u; LET:
168 keV/µm). Der Vergleich von DSB-Reparaturanalysen durch
Bestrahlung mit anderen Strahlenqualitäten induzierter DSBs
stellte eine Bedeutung von RNF138 für die DSB-Reparatur
sowie das klonogene Zellüberleben mit steigender
Komplexität der induzierten Schäden heraus.
Zusammenfassend kann demnach festgehalten werden, dass die
Ubiquitin-Ligase RNF138 für die Ubiquitinierung des
Resektionsfaktors CtIP auch in G1 nach Induktion komplexer
Schäden wichtig ist, dass sich Auswirkungen einer
RNF138-Defizienz auf die DSB-Reparatur und das klonogene
Zellüberleben jedoch erst nach Induktion sehr komplexer
Schäden wie durch Kohlenstoffionenbestrahlung
(Primärenergie: 11,4 MeV/u; LET: 168 keV/µm) erkennen
lassen. Wissend, dass ioneninduzierte, komplexe DSBs
unabhängig von der Zellzyklusphase vermehrt
resektionsabhängig repariert werden und die
Ubiquitin-Ligase RNF138 in beiden Zellzyklusphasen für die
DNA-End-Resektion in seiner Funktion CtIP zu ubiquitinieren
von entscheidender Bedeutung ist, könnte die Inhibition der
Ubiquitin-Ligase ein aussichtsreicher Ansatzpunkt für die
Radiotumortherpaie mit Schwerionen darstellen. Während
durch Bestrahlung mit Schwerionen im Bereich des
Normalgewebes wenig Dosis freigesetzt und Schäden geringer
Komplexität hervorgerufen werden, wird der Hauptteil der
Dosis im sog. Bragg-Peak im Zielgewebe, dem Tumor,
appliziert. Folglich entstehen im Tumorgewebe komplexe
Schäden an der DNA, die im Gegensatz zu den weniger
komplexen Schäden im umliegenden Normalgewebe
resektionsabhängig über CtIP repariert werden müssen, was
wiederum die Verfügbarkeit der Ubiquitin-Ligase RNF138
erfordert. Die RNF138-Inhibition könnte somit gezielt das
Überleben der Tumorzellen negativ beeinflussen und als
Inhibitor des Ubiquitin-Proteasom-Systems in der
Tumortherapie in Kombination mit Schwerionenbestrahlung
Anwendung finden.},
cin = {BIO},
cid = {I:(DE-Ds200)BIO-20160831OR354},
pnm = {315 - Imaging and radiooncology (POF3-315) / FAIR Phase-0 -
FAIR Phase-0 Research Program (GSI-FAIR-Phase-0)},
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doi = {10.25534/TUPRINTS-00011439},
url = {https://repository.gsi.de/record/228186},
}